瞿昙寺始建于明洪武二十五年（1392年），三罗喇嘛三丹罗追在其驻地官隆洞兴建了一座小佛堂，佛堂内供奉持金刚，并派人赴南京请求明朝朝廷护持。

洪武二十六年（1393年），明太祖朱元璋赐名“瞿昙寺”，并任命三丹罗追为西宁僧纲司都纲。明朝初年的四位皇帝（明太祖、明成祖、明仁宗、明宣宗）先后下了7道敕谕，派太监率工匠历时36年修建完成瞿昙寺。其中，明朝永乐年间，明成祖下令扩建瞿昙寺，并且用行政命令扩大了该寺上层僧人的宗教首领地位及经济特权。明仁宗、明宣宗进一步扩大了该寺的政治经济特权。

明朝宣德二年（1427年），仿北京紫禁城太和殿的瞿昙寺隆国殿完工，瞿昙寺的规制更加宏伟。明朝初年，朝廷封瞿昙寺创寺僧人三罗喇嘛（即三丹罗追）为大国师，授西宁卫僧纲司都纲，并封土地、划林地，派兵保护寺院，连年布施及赏赐宝物，使瞿昙寺成为安多政教合一的大寺，是明朝同青海藏区进行联系，推行“抚边”政策的枢纽。

瞿昙寺的僧众到明朝末年达到500多人，清朝末年为300多人，1949年前夕为60多人。1958年前夕，该寺仅余18户34人（其中活佛2人（智合仓活佛仓成善、卓仓居巴仓活佛梅居巴），完德12人）。瞿昙寺内设有时轮学院。